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Yakari, un enfant sioux, a vu Grand Aigle en rêve. Il le reverra «pour de vrai» le jour où il aura réussi à lui ressembler. Yakari essaie de voler, en vain. Puis il sauve son amie Arc-en-Ciel, attaquée par une mère puma. Enfin, il délivre le poney Petit Tonnerre, coincé dans un éboulis. Grand Aigle offre alors à Yakari sa plus belle plume et lui révèle qu'il est son totem. Mais personne ne croira ce papoose affabulateur... Yakari quitte le camp. Il verra qu'il peut parler avec tous les animaux !

Le printemps est long à venir dans la Grande Prairie... La tribu sioux attend le retour des bisons. Elle a faim. Yakari, qui vit ses rêves, part avec Petit Tonnerre à la recherche du troupeau conduit par Bison Blanc. Les deux amis traversent un désert brûlant avant de se trouver face à une muraille de rochers. Yakari l'escalade et découvre de verts pâturages où s'attarde le troupeau tant attendu. Il est le premier humain à fouler ces terres fertiles perdues dans le désert : les bisons s'y réfugient quand ils manquent de nourriture lors de leurs migrations. Sachant que les Hommes Rouges ont besoin d'eux, les bisons obéiront à leur destin. Mais Yakari gardera secrète sa découverte !

Yakari et Petit Tonnerre découvrent une colonie de castors affairée à la construction de son barrage. Il y a là Mille-Gueules, l'irascible chef de chantier, Digue-de-Bois, le vieux sage souriant, Bois-de-Lit, le roupilleur de service, Double-Dent, le sculpteur perpétuellement inspiré... et surtout Tilleul l'espiègle, le gamin bondissant. Au cours d'une baignade, cet infernal petit castor a disparu. Yakari le retrouvera en explorant les eaux souterraines de la rivière...

Comme convenu, Yakari attend son amie Arc-en-Ciel au pied du Rocher de l'Ours. Soudain, d'immenses oreilles s'agitent à l'horizon. Ce sont celles de Nanabozo, le Grand Lapin. Ce facétieux magicien apprend à Yakari qu'il est le totem d'Arc-en-Ciel, à qui il a offert des mocassins magiques pour qu'elle puisse se rendre au pays où les ours sont blancs comme la neige. La fillette, impatiente, est déjà partie. Il faut la rejoindre !

Il se passe des choses graves dans les Hautes Collines. Plusieurs animaux ont disparu. Le terrible Grizzly les a capturés et les traite en esclaves, les obligeant à lui chercher de la nourriture. S'armant de courage, Yakari va braver l'ignoble tyran. Mais que peut faire cet enfant face à cette bête féroce ? Grand Aigle conseille à Yakari d'attendre l'hiver quand l'ours, repu, dormira...

C'est la panique chez les castors. Un pélican, diablement enrhumé, atterrit en catastrophe parmi eux. Non seulement cet indésirable tient tout le voisinage éveillé par ses éternuements monstrueux, mais il meurt de faim. Yakari et Petit Tonnerre l'emmènent chez les loutres, qui le gavent de poissons. L'emplumé est vite remplumé, mais son rhume tonitruant persiste !

Une pluie d'orage s'abat enfin sur la Prairie torride. Bien à l'abri dans leur tipi, Yakari et son amie Arc-en-Ciel s'amusent avec leurs jouets. Soudain, la terre tremble, le tipi décolle, prend de l'altitude et met le cap sur la toundra. A l'initiative de Nanabozo, le Grand Lapin magicien, les deux Papooses s'aventurent dans les terres boréales où le soleil ne se couche jamais l'été. Ils découvrent une faune inconnue : les caribous, les lemmings, les bœufs musqués...

Au cours de ses galopades, Yakari a déjà conversé familièrement avec une bonne quarantaine d'espèces à poils et à plumes. Et voici son nouvel interlocuteur : Longues-Oreilles, un âne dont les ancêtres abordèrent jadis au Nouveau-Monde après avoir navigué dans les cales des caravelles espagnoles. Cet âne garde les chèvres d'un vieux berger qui a trouvé refuge dans les entrailles de la Terre-Mère, plus précisément au coeur le plus sauvage d'un canyon du Colorado...

Yakari découvre qu'il peut parler avec les arbres depuis qu'il a rencontré un vieux chêne plutôt bavard. Avec l'aide de ses nouveaux amis, les pécaris et le tatou, il donne une bonne leçon au chasseur Arc-tendu qui veut sa mort.

Le long de la Yellowstone, Yakari et son ami Arc-en-ciel accompagnent des chasseurs partis à la recherche de l'obsidienne, une roche vitreuse servant à fabriquer des pointes de flèches et de lances. En s'éloignant du groupe, ils rencontrent un wapiti qui leur enseigne toute la beauté du site et les préserve des divers dangers de la nature sauvage.

Dans la tribu du petit sioux Yakari, chacun sait qu'Oeil-de-Bouillon passe ses nuits et ses journées à dormir. S'il lui arrive d'esquisser quelques pas, c'est pour s'affaler contre son tipi. Pourtant, lors d'une nuit de pleine lune, il se met à marcher et tout en dormant, il quitte le campement et s'aventure au loin.